24 октября 1866 года, в день открытия Нижегородского епархиального женского училища, преосвященным Макарием (Миролюбовым), викарным епископом Балахнинским, в здании училища была освящена домовая церковь в честь Введения во храм Пресвятой Богородицы. Она размещалась на третьем этаже училища, а над ней была устроена небольшая звонница с главой, увенчанной крестом. На звоннице было четыре колокола.
Инициатива открыть в Нижнем Новгороде епархиальное женское училище принадлежала архиепископу Иакову (Вечеркову), служившему на Нижегородской кафедре с 1847 по 1850 год. Он первым внес пожертвование на строительство училища из своих личных средств. Его преемники епископ Иеремия (Соловьев) и архиепископ Антоний (Павлинский) продолжили сбор средств. На строительство епархиального училища графиня Анна Георгиевна Толстая (урожденная княжна Грузинская) по просьбе Преосвященного Антония в 1857 году пожертвовала Нижегородской епархии в вечное владение участок земли с садом и огородом в центре города, на пересечении Большой Покровской улицы и Холодного переулка.
Первый камень в основание будущего училища в мае 1861 года заложил преосвященный Нектарий (Надеждин). Строительные работы под наблюдением специально созданного строительного комитета велись несколько лет. Согласно отчету епархиального попечительства, «каменный, училищный, для девиц духовного звания дом, с каменными при нем службами» был уже построен вчерне (без отделки) по проекту архитектора И. К. Кострюкова в 1863 году.
24 октября 1866 года Нижегородское епархиальное женское училище торжественно открыло свои двери для первых воспитанниц. В течение последующих лет здание училища постоянно расширялось, к нему пристраивались различные блоки. В частности, в 1867–1868 годах были пристроены два дополнительных двухэтажных корпуса, в которых разместились спальни для воспитанниц, квартиры для воспитательниц, так называемые рукодельные комнаты, рекреационный зал, больница, епархиальный детский приют для детей-сирот из духовного сословия. На внутренней территории училища был выстроен одноэтажный корпус служб, в котором размещались ледник, амбар, каретник, коровник, конюшня, прачечная и баня.
Общая стоимость всех построек по училищному комплексу вместе с организованным при нем приютом составляла 92 353 рубля 66 копеек. Постоянные пожертвования частных лиц и забота Нижегородской духовной консистории позволили этому учебному заведению к началу ХХ столетия расширить свои помещения и пополнить учебно-производственный фонд.
В 1872 году при епископе Филарете (Малишевском) было принято решение о расширении домовой училищной церкви. Однако осуществление проекта затянулось на годы, и лишь 16 апреля 1892 года преосвященный Владимир (Никольский) совершил закладку пристроя к большому актовому залу училища, где впоследствии был обустроен и освящен алтарь с клиросом. Спустя пять месяцев, 11 октября 1892 года, состоялось освящение новой училищной церкви, которое возглавил епископ Владимир. Училищный Введенский храм постоянно благоукрашался заботами нижегородских архипастырей, духовенства и мирян. Богослужения в нем совершались, кроме воскресных, праздничных и особых дней, в посты и в дни памяти основательницы училища графини Анны Григорьевны Толстой, а также по завещанию других приснопоминаемых в нем благодетелей училища.
В 1917 году здание епархиального училища было национализировано и перешло к военному ведомству, училище было закрыто. Домовый Введенский храм был ликвидирован в следующем году. В здании были открыты курсы красных командиров и располагался штаб 17-й Нижегородской стрелковой дивизии, которой с 1922 по 1932 год командовал будущий маршал Советского Союза И. С. Конев. С 1929 года в здании бывшего епархиального женского училища начал работу Дом Красной армии, впоследствии переименованный в Дом офицеров.
В 2011 году, после продолжительных совещаний между представителями власти, Нижегородской епархии и Министерства обороны, бывшее здание епархиального женского училища было возвращено Церкви. Главной причиной передачи, по признанию Министерства обороны, стала невозможность содержать и эксплуатировать здание.
4 декабря 2011 года состоялось первое богослужение (малое освящение храма), которое возглавил архиепископ Нижегородский и Арзамасский Георгий (Данилов). В 2012 году начались реставрационные работы в храме. В феврале-апреле в церкви производились ремонтные работы. 31 марта 2012 года состоялось освящение креста, купола и колоколов на звонницу. В июне начались росписи. В начале ноября установлены новый иконостас и витражи в окна. Наконец 31 декабря 2012 года состоялось Великое освящение храма высокопреосвященным митрополитом Георгием.